(Curadoria Agro Insight)
Na curadoria de hoje, trouxemos um artigo dos pesquisadores Caroline de Oliveira Reis, Paulo César Magalhães, Isabel Regina Prazeres de Souza e Ivanildo Evódio Marriel, que avaliaram a coinoculação do milho com microrganismos que atuam na mitigação do déficit hídrico.
Rizobactérias mitigam efeitos do déficit hídrico em milho
No cenário atual, as lavouras enfrentam vários tipos de estresse de natureza biótica e abiótica, sendo o déficit hídrico um dos principais estresses abióticos e um importante fator limitante para a produção agrícola por causar distúrbios no desenvolvimento das plantas e quebra de produção, levando assim a perdas econômicas e declínio da disponibilidade de alimentos. Estudos anteriores mostram que a perda de grãos induzida pela seca é responsável por mais da metade das perdas totais acarretadas por desastres naturais (Jaleel et al., 2009).
O milho é uma das culturas fundamentais no mundo todo (FAO, 2021), e é um importante alimento e de uso intenso como recurso industrial (Ribaut et al., 2009), mas a produção desse cereal pode ser limitada pela seca. Com base em dados publicados entre os anos de 1980 e 2015, a produtividade do milho sofreu redução de até 39% em escala global em razão da falta de água (Daryanto et al., 2016). Portanto encontrar estratégias de mitigação para enfrentar o impacto da escassez de água na produção de milho é de suma importância.
A raiz é o principal órgão que ancora a planta no solo e é essencial para a absorção de água e nutrientes. O desenvolvimento da raiz é altamente plástico e flexível, agindo como um sistema sensorial em um ambiente em constante mudança, ao ajustar sua morfologia e reduzindo a exposição ao estresse (Pierik; Testerink, 2014). A maioria dos estudos em seleção genética foca principalmente em melhorar as características dos tecidos acima do solo para tolerar a esses estresses, enquanto as raízes (a ‘metade oculta’ da arquitetura de uma planta) ainda são uma fonte subutilizada de melhoria de cultivo (Koevoets et al., 2016).
Até o momento, o desenvolvimento de novos genótipos (Atkinson; Urwin, 2012; Bakhsh; Hussain, 2015), assim como a aplicação de produtos químicos inorgânicos e orgânicos, é a prática mais utilizada para melhorar a tolerância do milho à seca. No entanto, algumas desvantagens estão associadas a essas abordagens, uma vez que são demoradas, onerosas e trabalhosas (Atkinson; Urwin, 2012). A aplicação de microrganismos benéficos como bioinoculantes surge como uma das ferramentas biotecnológicas ambientalmente corretas e sustentáveis.
No solo rizosférico há abundância de comunidades microbianas, incluindo microrganismos benéficos que exibem traços promotores de crescimento em plantas. Esses microrganismos benéficos, ou seja, bactérias, fungos e algas, proporcionam efeitos favoráveis em plantas sob diversos estresses ambientais (Gouda et al., 2018; Tiwari; Lata, 2018). Rizobactérias promotoras de crescimento em plantas (RPCPs) colonizam raízes e levam ao aumento no seu comprimento, no número de raízes laterais, e, em determinadas plantas, nos nódulos dessas raízes, dentre outras propriedades. As RPCPs também modificam o funcionamento deste órgão e melhoram a nutrição da planta através da melhoria na absorção de água, da fixação de nitrogênio e de mecanismos de solubilização de fosfato, que aumentam o crescimento e o rendimento de várias culturas, resultando em maiores produções (Singh; Seneviratne, 2017a, 2017b).
Os microrganismos do gênero Azospirillum colonizam o interior e a superfície das raízes de gramíneas (Baldani et al., 1997; Huergo et al., 2008). São conhecidos pela sua capacidade de produzir fitormônios reguladores do crescimento vegetal como o ácido indolacético (AIA), auxinas, giberelinas e citocininas, seguida de liberação para o sistema radicular das plantas colonizadas, alterando sua morfologia e fisiologia (Hartmann; Zimmer, 1994). As RPCPs como as do gênero Bacillus, tal qual o Azospirillum, são importantes para o desenvolvimento de plantas, uma vez que liberam hormônios (AIA) que modificam a morfologia radicular, aumentando sua biomassa e conse- quentemente oferecendo maior capacidade de exploração de água e nutrientes do solo, produção de sideróforos e antagonismo contra microrganismos fitopatogênicos (Khan, 2017; Gazola et al., 2015).
As RPCPs do solo podem atuar de forma isolada ou em associações com outras RPCPs e fungos micorrízicos arbusculares vesiculares. A interação ou a combinação com diferentes organismos no solo é capaz de produzir inúmeros efeitos benéficos nas plantas (Dartora et al., 2016) por sinergia. Existem vários exemplos de coinoculação com Azospirillum, em diversas culturas, como a realizada com Bradyrhizobium em soja (Hungria et al., 2013, 2015; Chibeba et al., 2015), com Glomus intraradices em tomate-cereja (Lira- Saldivar et al., 2014), com Rhizobium tropici no feijão (Rodrigues et al., 2016; Hungria et al., 2013), e com Paenibacillus polymyxa em trigo (Yegorenkova et al., 2016), entre outros.
Mesmo diante dos diversos estudos abordando a coinoculação de diferentes microrganismos em plantas, poucos exploram os efeitos da inoculação contendo duas ou mais cepas de RPCPs combinadas, e a relação da interação planta-bactéria, um fator-chave por causa da influência do ambiente da rizosfera na sobrevivência e na ação das bactérias promotoras de crescimento (Zeffa et al., 2019; Marini et al., 2015). A identificação e a seleção de genótipos responsivos à inoculação são essenciais para garantir a repetibilidade e o aumento do rendimento das plantas (Martins et al., 2012).
Teste
Um experimento foi conduzido em casa de vegetação na Embrapa Milho e Sorgo, em Sete Lagoas-MG, Brasil, no ano de 2020.
Foram testados:
- 2 inoculantes: (Azospirillum brasilense, e mistura de estirpes de Bacillus + Azospirillum brasilense) e um controle (sem ino- culante);
- 2 híbridos de milho: (DKB390 PRO 3 e P30F53 VYHR); e
- 2 regimes hídricos: (Capacidade de Campo e Déficit Hídrico).
Os inoculantes utilizados foram obtidos a partir da mistura de duas estirpes de Azospirillum brasilense homólogas (CMS11 e CMS1626), na proporção 1:1, e da mistura, também na proporção de 1:1, de estirpes de Azospirillum brasilense com estirpes de Bacillus spp pré-selecionadas como eficientes na produção de exopolissacarídeos in vitro, todos pertencentes à Coleção de Microrganismos Multifuncionais e Fitopatogênicos (CMMF) da Embrapa Milho e Sorgo.
Resultados
Os inoculantes de uma maneira geral promoveram efeitos benéficos para ambos os genótipos de milho expostos à condição de déficit hídrico, aumentando a produção. A coinoculação com Azospirillum + Bacillus (Az+Bc) é responsável por promover maiores médias em todos os parâmetros avaliados para o híbrido sensível à seca e para o tolerante. Quando as plantas foram mantidas sob irrigação ótima durante todo o ciclo da cultura, a inoculação com Azospirillum isolado (Azos) resultou em acréscimo nas médias de todos os parâmetros para o DKB390. A combinação de Az+Bc resultou em maiores Massa de Espigas (ME) e Massa de Grãos (MG) para o híbrido P30F53.
Considerações
A inoculação e a coinoculação de estirpes de Azospirillum brasilense e a mistura de estirpes de Bacillus spp. + Azospirillum brasilense contribuem para o desenvolvimento e o desempenho produtivo do milho. Alguns dos mecanismos de superação do déficit hídrico propostos incluem alterações na arquitetura da raiz que resultam em melhoria da absorção de água e nutrientes, com efeitos positivos no crescimento da planta em geral. Para algumas características avaliadas, a resposta do milho à inoculação depende do híbrido testado.
BIBLIOGRAFIA E LINKS RELACIONADOS
REIS, C. de O.; MAGALHAES, P. C.; SOUZA, I. R. P. de; MARRIEL, I. E. Rizobactérias mitigam efeitos do déficit hídrico em milho. (Embrapa Milho e Sorgo. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 239). 27p.
ATKINSON, N. J.; URWIN, P. E. The interaction of plant biotic and abiotic stresses: from genes to the field. Journal of Experimental Botany, v. 63, n. 10, p. 3523-3543, 2012. DOI: https://doi.org/10.1093/jxb/ers100.
BAKHSH, A.; HUSSAIN, T. Engineering crop plants against abiotic stress: current achievements and prospects. Emirates Journal of Food & Agriculture, v. 27, n. 1, p. 24-39, 2015.DOI: https://doi.org/10.9755/ejfa.v27i1.17980.
BALDANI, J. I.; CARUSO, L.; BALDANI, V. L. D.; GOI, S. R.; DÖBEREINER, J. Recent advances in BNF with non-legume plants. Soil Biology & Biochemistry, v. 29, n. 5/6, p. 911-922, 1997. DOI: https://doi.org/10.1016/S0038-0717(96)00218-0.
BARASSI, C. A.; AYRAULT, G.; CREUS, C. M.; SUELDO, R. J.; SOBERO, M. T. Seed inoculation with Azospirillum mitigates NaCl effects on lettuce. Scientia Horticulturae, v. 109, n. 1, p. 8-14, 2006. DOI: https://doi.org/10.1016/j.scienta.2006.02.025.
BÖHM, W. Methods of studying root system. Berlin: Springer Verlag, 1979.
BRUM, M. S.; CUNHA, V. D. S.; STECCA, J. D. L.; GRANDO, L. F.
T.; MARTIN, T. N. Components of corn crop yield under inoculation with Azospirillum brasilense using integrated crop-livestock system. Acta Scientiarum Agronomy, v. 38, n. 4, p. 485-492, 2016. DOI: https://doi.org/10.4025/actasciagron.v38i4.30664.
CHANDRA, D.; SRIVASTAVA, R.; GLICK, B. R.; SHARMA, A. K. Drought-tolerant pseudomonas spp. improve the growth performance of finger millet (Eleusine coracana (L.) Gaertn.) under non-stressed and drought-stressed conditions. Pedosphere, v. 28, n. 2, p. 227-240, 2018. DOI: https://doi.org/10.1016/S1002-0160(18)60013-X.
CHIBEBA, A. M.; GUIMARÃES, M. D. F.; BRITO, O. R.; NOGUEIRA, A.; ARAUJO, R. S.; HUNGRIA, M. Co-inoculation of soybean with Bradyrhizobium and Azospirillum promotes early nodulation. American Journal of Plant Sciences, v. 6, n. 10, p. 1641-1649, 2015. DOI: http://dx.doi.org/10.4236/ajps.2015.610164.
COMAS, L. H.; BECKER, S. R.; CRUZ, V. M. V.; BYRNE, P. F.; DIERIG, D. A. Root traits contributing to plant productivity under drought. Frontiers in Plant Science, v. 4, p. 1-16, 2013. DOI: https://doi.org/10.3389/fpls.2013.00442.
DARYANTO, S.; WANG, L.; JACINTHE, P. A. Drought effects on root and tuber production: a meta-analysis. Agricultural Water Management, v. 176, p. 122-131, 2016. DOI: https://doi.org/10.1016/j.agwat.2016.05.019.
DARTORA, J.; MARINI, D.; GONÇALVES, E. D. V.; GUIMARÃES, F. Coinoculation of Azospirillum brasilense and Herbaspirillum seropedicae in maize. Revista Brasileira de Engenharia Agrícola e Ambiental , v. 20 , n. 6 , p. 545 – 550 , 2016. DOI: https://doi.org/10.1590/1807-1929/agriambi.v20n6p545-550.
DÍAZ-ZORITA, M.; CANIGIA, M. V. F.; BRAVO, O. Á.; BERGER, A.; SATORRE, E. H. Field evaluation of extensive crops inoculated with Azospirillum sp. In: CASSÁN, F. D.; OKON, Y.; CREUS, C. M. (ed.). Handbook of Azospirillum: technical issues and protocols. Heidelberg: Springer, 2015. p. 435-445.
FAO. Faostat. Disponível em: http://www.fao.org/faostat/en/#data. Acesso em: 27 jul. 2021.
GAVILANES, F. Z.; ANDRADE, S. S.; ZUCARELI, C.; YUNES, J. S.; AMARAL, H.; COSTA, R. M. da; RAIA, D.; GARCIA, M.; GUIMARÃES, de F. Efecto de la inoculación con cianobacterias y coinoculación con Azospirillum brasilense sobre características fitométricas en maíz. Bioagro, v. 31, n. 3, p. 193-202, 2019.
GAZOLA, T.; DOMINGUES, M. C. C.; DIAS, M. F.; CIPOLA FILHO, M. L.; BELAPART, D.; CASTRO, E. B. de. Efeitos da inoculação de Azospirilium brasilense em área de pastagem. Revista Unimar Ciências, v. 24, p. 40-48, 2015.
GONÇALVES, J. G. R. Identificação de linhagens de feijoeiro (Phaseolus vulgaris L.) tolerantes à seca. 2013. 82 p. Tese (Doutorado em Agricultura Tropical e Subtropical) – Instituto Agronômico de Campinas, Campinas, 2013.
GOUDA, S.; KERRY, R. G.; DAS, G.; PARAMITHIOTIS, S.; SHIN, H. S.; PATRA, J. K. Revitalization of plant growth promoting rhizobacteria for sustainable development in agriculture. Microbiological Research, v. 206, p. 131-140, 2018. DOI: https://doi.org/10.1016/j.micres.2017.08.016.
HARTMANN, A.; ZIMMER, W. Physiology of Azospirillum. In: OKON, Y. (ed.). Azospirillum/plant associations. Boca Raton: CRC Press, 1994. p. 15-39.
HUERGO, L. F.; MONTEIRO, R. A.; BONATTO, A. C.; RIGO, L. U.; STEFFENS, M. B. R.; CRUZ, L. M.; CHUBATSU, L. S.; SOUZA, E. M.;
PEDROSA, F. O. Regulation of nitrogen fixation in Azospirillum brasilense. In: CASSÁN, F. D.; GARCIA DE SALAMONE, I. Azospirillum sp.: cell physiology, plant interactions and agronomic research in Argentina. Buenos Aires: Asociación Argentina de Microbiologia, 2008. p. 17-35.
HUNGRIA, M.; NOGUEIRA, M. A.; ARAÚJO, R. S. Co-inoculation of soybeans and common beans with rhizobia and azospirilla: strategies to improve sustainability. Biology and Fertility of Soils, v. 49, p. 791-801, 2013. DOI: https://doi.org/10.1007/s00374-012-0771-5.
HUNGRIA, M. A.; NOGUEIRA, M. A.; ARAUJO, R. S. Soybean seed co-inoculation with Bradyrhizobium spp. and Azospirillum brasilense: a new biotechnological tool to improve yield and sustainability. Americam Journal of Plant Sciences, v. 6, n. 6, p. 811-817, 2015. DOI: https://doi.org/10.4236/ajps.2015.66087.
JALEEL, C. A.; RIADH, K.; GOPI, R.; MANIVANNAN, P.; INES, J.; AL- JUBURI, H. J.; CHANG-XING, Z.; HONG- BO, S.; PANNEERSELVAM, R. Antioxidant defense responses: physiological plasticity in higher plants under abiotic constraints. Acta Physiologiae Plantarum, v. 31, p. 427-436, 2009. DOI: https://doi.org/10.1007/s11738-009-0275-6.
KHAN, M. S.; ZAIDI, A.; RIZVI, A.; SAIF, S. Inoculation effects of associative plant growth promoting Rhizobacteria on the performance of legumes. In: ZAIDI, A.; KHAN, M.; MUSARRAT, J. (ed.). Microbes for legume improvement. Cham: Springer, 2017, p. 261-276.
KOEVOETS, I. T.; VENEMA, J. H.; ELZENGA, J. T. M.; TESTERINK, C. Roots withstanding their environment: exploiting root system architecture responses to abiotic stress to improve crop tolerance. Frontiers in Plant Science, v. 7, article 1335, 2016. DOI: https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01335.
KUMAR, M.; MISHRA, S.; DIXIT, V.; KUMAR, M.; AGARWAL, L.; CHAUHAN, P. S.; NAUTIYAL, C. S. Synergistic effect of Pseudomonas putida and Bacillus amyloliquefaciens ameliorates drought stress in chickpea (Cicer arietinum L.). Plant Signaling & Behavior, v. 11, n. 1, e1071004, 2016. DOI: https://doi.org/10.1080/15592324.2015.1071004.
LIRA-SALDIVAR, R.; HERNANDEZ, A.; VALDEZ, L.; CÁRDENAS, A.; IBARRA, L.; HERNÁNDEZ, M.; RUIZ, N. Azospirillum brasilense and Glomus intraradices co-inoculation stimulates growth and yield of cherry tomato under shadehouse conditions. Phyton-International Journal of Experimental Botany, v. 83, n. 1, p. 133-138, 2014.
LONGHINI, V. Z.; SOUZA, W. C. R.; ANDREOTTI, M.; SOARES, N. A.; COSTA, N. R. Inoculation of diazotrophic bacteria and nitrogen fertilization in topdressing in irrigated corn. Revista Caatinga, v. 29, n. 2, p. 338-347, 2016.
MARINI, D.; GUIMARÃES, V. F.; DARTORA, J.; LANA, M. C.; PINTO JÚNIOR, A. S. Growth and yield of corn hybrids in response to association with Azospirillum brasilense and nitrogen fertilization. Revista Ceres, v. 62, n. 1, p. 117-123, 2015. DOI: https://doi.org/10.1590/0034-737X201562010015.
MARTINS, F. A. D.; ANDRADE, A. T.; CONDÉ, A. B. T.; GODINHO, D. B.; CAIXETA, C. G.; COSTA, R. L.; POMELA, A. W. V.; SOARES, C. M. S. Avaliação de híbridos de milho inoculados com Azospirilum brasilense. Pesquisa Agropecuária Gaúcha, v. 18, n. 2, p. 103-110, 2012.
MAGALHÃES, P. C.; LAVINSKY, A. O.; AVILA, R. G.; ALVES, J. C.; MELO, D.; GOMES JÚNIOR, C. C.; MELO, H. F. Caracterização do sistema radicular e dos componentes da produtividade em quatro genótipos de milho cultivados sob déficit hídrico. Sete Lagoas: Embrapa Milho e Sorgo, 2014. 25 p. (Embrapa Milho e Sorgo. Boletim de Pesquisa e Desenvolvimento, 111).
NASERI, R.; MOGHADAM, A.; DARABI, F.; HATAMI, A.; TAHMASEBEI, R. The effect of déficit irrigation and Azotobacter chroococcum and Azospirillum brasilense on grain yield, yield components of maize (SC 704) as a second cropping in western Iran. Bulletin of Environment, Pharmacology and Life Sciences, v. 2, p. 104-112, 2013.
PEDREIRA, B. C. E.; BARBOSA, P. L.; PEREIRA, L. E. T.; MOMBACH, A.; DOMICIANO, L. F.; PEREIRA, D. H.; FERREIRA, A. Tiller density and tillering on Brachiaria brizantha cv. Marandu pastures inoculated with Azospirillum brasilense. Arquivo Brasileiro de Medicina Veterinária e Zootecnia, v. 69, n. 4, p. 1039-1046, 2017. DOI: http://dx.doi.org/10.1590/1678-4162-9034.
PIERIK, R.; TESTERINK, C. The art of being flexible: how to escape from shade, salt, and drought. Plant Physiology, v. 166, n. 1, p. 5-22, 2014. DOI: http://dx.doi.org/10.1104/pp.114.239160.
PIRBALOUTI, A. G.; MALEKPOOR, F.; SALIMI, A.; GOLPARVAR, A. Exogenous application of chitosan on biochemical and physiological characteristics, phenolic content and antioxidant activity of two species of basil (Ocimumciliatum and Ocimumbasilicum) under reduced irrigation. Scientia Horticulturae, v. 201, p. 114-122, 2017. DOI: https://doi.org/10.1016/j.scienta.2017.01.031.
QUADROS, P. D. de; ROESCH, L. F. W.; SILVA, P. R. F. da; VIEIRA, M.; ROEHRS, D. D.; CAMARGO, F. A. de O. Desempenho agronômico a campo de híbridos de milho inoculados com Azospirillum. Revista Ceres, v. 61, n. 2, p. 209-218, 2014. DOI: https://doi.org/10.1590/S0034-737X2014000200008.
REIS, D. P. Produtividade de milho e ecologia microbiana da rizosfera de plantas sob diferentes métodos de inoculação e níveis de nitrogênio. 2015. 61 p. Dissertação (Mestrado em Bioengenharia) – Universidade Federal de São João del-Rei, São João del-Rei, 2015.
RIBAUT, J. M.; BERAN, J.; MONNEVEUX, P.; SETTER, T. Drought tolerance in maize. In: BENNETZEN, J. L.; HAKE, S. C. (ed.). Handbook of maize: its biology. New York: Springer Science: Business Media, 2009. p. 311-344.
RODRIGUES, R. A. F.; ARF, O.; PORTUGAL, J. R.; CORSINI, D. C. Co-inoculation of Rhizobium tropici and Azospirillum brasilense in common beans grown under two irrigation depths. Revista Ceres, v. 63, n. 2, p. 198- 207, 2016. DOI: https://doi.org/10.1590/0034-737X201663020011.
ROJAS-TAPIAS, D.; MORENO-GALVÁN, A.; PARDO-DÍAZ, S.; OBANDO, M.; RIVERA, D.; BONILLA, R. Effect of inoculation with plant growth-promoting bacteria (PGPB) on amelioration of saline stress in maize (Zea mays). Applied Soil Ecology, v. 61, p. 264-272, 2012. DOI: http://dx.doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.01.006.
SINGH, J. S.; SENEVIRATNE, G. (ed.). Agro-environmental sustainability: managing environmental pollution. Dordrecht: Springer International Publishing, 2017a. v. 2, 229 p.
SINGH, J. S.; SENEVIRATNE, G. (ed.). Agro-environmental sustainability: managing crop health. Dordrecht: Springer, 2017b. v. 1, 316 p.
SINGH, R. P.; JHA, P. N. The multifarious PGPR Serratia marcescens CDP-13 augments induced systemic resistance and enhanced salinity tolerance of wheat (Triticum aestivum L.). PLoS One, v. 11, e0155026, 2016. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0155026.
SOUZA, T. C.; CASTRO, E. M.; MAGALHÃES, P. C.; ALVES, E. T.; PEREIRA, F. J. Early characterization of maize plants in selection cycles under soil flooding. Plant Breeding, v. 131, n. 4, p. 493-501, 2012. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1439-0523.2012.01973.x.
TIWARI, S.; LATA, C. Heavy metal stress, signaling, and tolerance due to plant-associated microbes: an overview. Frontiers in Plant Science, v. 9, p. 1-12, 2018. DOI: https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00452.
YAGHOUBIAN, Y.; SIADAT, S.; TELAVAT, M. M.; PIRDASHTI, H. Quantify the response of purslane plant growth, photosynthesis pigments and photosystem II photochemistry to cadmium concentration gradients in the soil. Russian Journal of Plant Physiology, v. 63, p. 77-84, 2016. DOI: https://doi.org/10.1134/S1021443716010180.
YEGORENKOVA, I. V.; TREGUBOVA, K. V.; BURYGIN, G. L.; MATORA, Y.; IGNATOV, V. V. Assessing the efficacy of co-inoculation of wheat seedlings with the associative bacteria Paenibacillus polymyxa 1465 and Azospirillum brasilense Sp245. Canadian Journal of Microbiology, v. 62, n. 3, p. 279-285, 2016. DOI: https://doi.org/10.1139/cjm-2015-0647.
ZEFFA, D. M.; PERINI, L. J.; SILVA, M. B.; SOUSA, N. V. de; SCAPIM, C. A.; OLIVEIRA, A. L. M. de; AMARAL JÚNIOR, A. T. do; GONÇALVES, L. A. Azospirillum brasilense promotes increases in growth and nitrogen use efficiency of maize genotypes. PloS ONE, v. 14, n. 4, e0215332, 2019. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0215332.
